故事背景：一天夜里，蘑菇岛中心上空蕴含着神秘力量的虫洞——黑暗之门爆发，内部出现了大量希拉和能量晶石，邪恶势力开始纷纷收集能量晶石，危害四方；居住在蘑菇岛的神秘少女——小蓝也被迫卷入了其中。不幸的是，因为敌人的干扰，神秘少女紫玲封印的黑暗之门虫洞体被迫丢失。为了阻止这一切并为父母报仇，小蓝的旅程开始了。本作的剧情并不是《蘑菇岛：起源》的后日谈，而是发生在与之毫不相干的另外一个平行时空的全新故事；该平行时空同样存在一个名为“蘑菇岛”的区域。