和系列其他作品不同，《勇者斗恶龙 IV》将游戏分成了五个独立的章节，每一章都有不同的主角。前四章为将来会成为勇者伙伴的各个角色的故事，在第五章他们将和勇者汇合，一起进行拯救世界的冒险。PlayStation 重制版增加了第六章，DS 重制版也延续了这一设定。

故事由五个章节组成，各自独立，以章节数顺序展开。每章玩家操作的角色都不同，在游戏最开始时，玩家需要决定勇者的姓名和性别。第一章到第四章，各章主角在自身的国家中旅行，活动范围受到一定限制。勇者在第五章登场，此时可以对整个世界进行探索，而前四章的主角则成为勇者的战斗伙伴。

《勇者斗恶龙 IV》引入了一些前三作没有的新功能，同时也继……显示全部承了许多前作既有的要素。相似的功能包括昼夜系统，通过船和飞行工具（本作为热气球）旅行，以及有盗贼钥匙、魔法钥匙和最终钥匙这三种等级的钥匙。游戏同样使用了可以传送队员到世界地图远方的旅之门。和《勇者斗恶龙 III》的勇者不同，马车的出现使勇者不必始终呆在队伍成员之中。虽然如此，勇者再度成为了可以使用强力的回复和攻击咒文的角色。许多咒文、武器、防具和商店的功能与前作相同。

除了新的章节制情节模式，被称为“战术”的人工智能系统可让玩家给队员下战斗方式指令，勇者则由玩家完全控制。《勇者斗恶龙 V 天空的新娘》、《勇者斗恶龙 VI 幻之大地》和《IV》的重制版可以让玩家给各角色下不同指令，而不必全队使用一种战斗指令，此外游戏还加入了可手动操控角色的“听我命令”指令。战术系统成为后来《最终幻想 XII》“Gambits”系统的前身。可以选择参战角色的马车在本作中首次引入，并在后来的《勇者斗恶龙 V》和《勇者斗恶龙 VI》中出现。在《勇者斗恶龙 III》出现怪兽竞技场后，本作中首次出现的赌场可以让玩家玩一些小游戏（老虎机、扑克），并通过代币换得一些特殊道具。游戏首次允许玩家调查抽屉或罐子，并可从中找到道具。游戏新引入了小奖章系统，玩家可用找到的小奖章和金属王交换一些特有道具。

游戏通过在教堂存档，而不再像前作是和国王对话，这使得存档更为容易。同样，存档和查看升级所需经验值也拆分为了两个指令。在 FC 原版中，程序师在一级菜单重新加回了初代《勇者斗恶龙》中使用的开门指令，取代了一些前作需要打开道具菜单，寻找钥匙开门的系统。这唯需要一个队内角色道具栏中携带合适的钥匙。随着该命令的添加，游戏中了也加入了城堡大门等无锁的门。然而该命令在续作和重制版中取消，当玩家打算穿过门时，门会自动打开。