《洞窟物语》的故事发生在一座漂浮在空中的岛上,岛上的原住民是一种好似兔子的类人生物——咪咪卡。咪咪卡是一种和平友善的生物,但若吃下岛上特有的“赤之花”之后,就会变得凶猛狂暴。另外,岛上还有一件蕴藏巨大魔力的宝物——恶魔王冠。为了得到这件宝物,人们派出了一支杀手机器人军队来到这一岛上,而在搜寻宝物的过程中,大部分来自地面的机器人士兵无差别地屠戮咪咪卡。在游戏故事开始前不久,布斯特博士、坂本一家、伊藤与“博士”(本名伊达东彦)组成了科学考察团,来到这座岛上进行研究,但最后却陷入了孤立无援的境地。
故事
玩家角色库特在一个洞窟内醒来,觉察到自己对如何来到此处一事一无所知。走出洞窟后,他发现自己身处咪咪卡的村落之中,而这个村落深受博士之害。其时博士的手下米莎莉和巴鲁罗格正在追捕一个名叫坂本数的女孩,而由于数已被转化为咪咪卡,博士的手下们不仅没有抓到数,还因误认而错绑架了另一只咪咪卡——多隆子。
在此之后,库特在蛋之回廊找到了数,当时她在那儿找到了飞龙之蛋(蛋00),若其孵出飞龙则她可借之逃出这个浮空岛。在从蛋之回廊脱险而归后,数打算要救出她的哥哥数马。但咪咪卡村落的领袖金却抓住了数,要她为多隆子被绑架一事负责;为了多隆子的安全,金甚至打算用她向博士换回多隆子。无奈之下,失去自由的数向库特求助,让库特替她从草丛区救出她的哥哥。
在库特救出数马后,布斯特博士突然出现,并告诉他们博士打算在咪咪卡身上使用赤之花,以组建一支军队,进而征服地面世界。为阻止这一计划,布斯特博士将库特送到砂区,请他抢在博士前头找到赤之花并毁灭掉。库特在砂区遇到了同样失去记忆的女性机器人卡莉·芙蕾斯,以及米莎莉的母亲——保管着赤之花种子的老迈女巫珍卡。珍卡将库特称作“来自地面的士兵”,并将之视为来岛上屠戮咪咪卡的杀手机器人军队的一员。由于巴鲁罗格得到了赤之花存储仓库的钥匙,博士得以获取赤之花,并以多隆子做试验品,强迫她吃下一朵以观其效。这时金出现了,并试图阻止博士,但他尚未碰到博士就被杀害了;而匆匆赶到的库特无力回天,只得眼睁睁看着博士带着赤之花逃走,而自己则被迫杀死狂暴化的多隆子。
为了惩罚妨碍博士的库特,米莎莉将库特传送到了浮空岛深处的一个迷宫中。在探索迷宫时,库特发现卡莉也身陷迷宫,于是他们便携手谋求逃出迷宫。而在途中,巴鲁罗格展现出了它热心的一面,帮助他们移开了堵住迷宫出口的巨石。寻找出路的库特一行遇到了浮空岛的核心,这一核心是种魔力生物,为浮空岛供给维持漂浮状态所需的能量。于是库特一行打败了核心,但博士却立即出现,在浮空岛的漂浮状态被破坏前就转移了核心。之后洪水就会把室内灌满,而为了拯救溺水的库特,卡莉把自己的氧气瓶拆下,接到了失去意识的库特身上。当库特醒来后,若满足一定条件,玩家就可选择拯救卡莉。
回到咪咪卡村落后,库特发现博士已经抓走了所有的咪咪卡;于是库特前去蛋之回廊,并与数马重逢。数马正打算乘飞龙离开浮空岛,并会让库特选择是否与他同行,如果玩家同意,则游戏到此为止——博士征服了地面世界,而库特和数马隐居山中。玩家也可以选择继续对抗博士,并致力于摧毁浮空岛的核心,如此咪咪卡们也能恢复正常。
接着库特从外壁一路向上攀爬,直至到达目的地——大农场,博士便在此处奴役咪咪卡为他种植赤之花。博士的手下抓住了库特,并将晕厥的他关进数所在的牢房内,而后在库特苏醒前带走了数。库特阅读了数离开前留下的信,知道了一切的经过:博士为了得到恶魔王冠,加入了坂本一家和布斯特博士所在的科考队,并在遂愿后立即背叛了他们。在信的最后,考虑到妈妈似乎已有对抗博士的计划,数拜托库特去找她的妈妈。如果早先救出了卡莉,玩家就可以找到一样物品,以恢复卡莉的记忆。卡莉恢复记忆后,想起了以前的事情:玩家角色的真名叫库特,且和卡莉都非当初屠戮咪咪卡的杀手机器人军队的一员;他们来到这个岛上的真正目的是摧毁恶魔王冠,以防其巨大魔力为恶人所利用。库特找到了数的母亲坂本美玲,了解到她正研究如何到达博士所在的岛屿之顶,并正为之制造火箭。在帮她完成火箭后,库特乘上火箭到达岛屿顶部,并穿越最后的洞穴,去对抗米莎莉和博士。此时博士已经提纯了赤之花的精华,并将之浓缩于一块晶体之中,而后借之在库特摧毁其肉体后,使他的精神仍然存活,并占据了浮空岛的核心,与之合为一体,但最后仍被库特摧毁。
核心毁灭后,失去其魔力支撑的岛屿开始坠向地面。这时若满足一定条件,玩家就可进入奖励关卡——关押着恶魔王冠的制造者波罗斯的“圣域”。波罗斯是珍卡的弟弟,曾是一名强大的法师,但在被拷打之后陷入疯狂之中。米莎莉强迫波罗斯制造了恶魔王冠,但她和巴鲁罗格也因此受到诅咒,只得为王冠的持有者效劳。在卡莉的帮助下,库特战胜了波罗斯,从此消灭了使岛屿下坠的负面力量的根源,拯救了岛上的居民;然而,波罗斯所在的封印之间却逐渐崩溃。恰在此时,巴鲁罗格突然出现,将孤立无援的库特两人解救出来。据它自述,米莎莉派它来救援库特一行,以报答他们为她解除诅咒的恩德。最后,库特、卡莉和巴鲁罗格一同离开了浮空岛,并平静地生活下去。
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